Schadelijke schimmel omzeilt immuunsysteem van planten door aanval op microbioom

Uitgescheiden moleculen voorkomen uitschakeling

Een schimmelsoort die verantwoordelijk is voor veel mislukte oogsten blijkt de afweer van een plant te omzeilen door zich te richten op het plant microbioom. Een internationaal team van biologen ontdekte dat de schimmel Verticillium dahliae bepaalde moleculen gebruikt om het microbioom aan te vallen, zodat het gemakkelijker de plant kan infecteren. De ontdekking kan leiden tot nieuwe manieren om de schimmel in te dammen en gewassen te beschermen.

Wilt disease
De schimmel Verticillium dahliae veroorzaakt verwelkingsziekte bij veel gewassoorten.

Biologen hebben ontdekt hoe een ziekteverwekkende schimmel het immuunsysteem van planten omzeilt. De schimmel Verticillium dahliae, die verwelkingsziekte veroorzaakt bij veel gewassoorten, scheidt moleculen af die specifiek gericht zijn op het microbioom van de plant. Op die manier voorkomt de schimmel dat hij wordt uitgeschakeld.

Het onderzoek werd uitgevoerd door het team van Bart Thomma aan de Universiteit van Keulen, samen met het team van Michael Seidl aan de Universiteit Utrecht. Zij publiceerden hun resultaten in het vakblad Proceedings of the National Academy of Sciences.

Microben rekruteren uit de bodem

Wetenschappers zien meer en meer in dat het welzijn van organismen voor een belangrijk deel afhangt van de bacteriën en andere microben die in en op het organisme leven. Het totaalpakket van al die microben heet het microbioom. Mensen en andere dieren profiteren bijvoorbeeld van bepaalde microben die in de darmen en op de huid leven.

Bij planten komt zo’n microbioom vol gunstige microben ook voor. Bovendien is aangetoond dat planten nuttige microben uit hun omgeving kunnen ‘rekruteren’, bijvoorbeeld uit de bodem rondom de wortels, om hen te helpen weerstand te bieden tegen ziekten.

De schimmel scheidt een antimicrobieel eiwit af om het microbioom van de plant te manipuleren

De onderzoekers richtten zich op Verticillium dahliae, een beruchte schimmel die verwelkingsziekte veroorzaakt bij veel planten, zoals tomaten en sla, maar ook olijfbomen, sierbomen en -bloemen, katoen en aardappelen. Hun studie toont aan dat de schimmel het antimicrobiële eiwit VdAMP3 afscheidt, om het microbioom van de plant te manipuleren als een zogeheten effector.

Schimmel verstoort microbioom

Effectormoleculen richten zich doorgaans tegen onderdelen van het immuunsysteem van de gastheer, wat leidt tot een verminderde immuunreactie. De onderzoekers hebben nu aangetoond dat ook microben van het microbioom tot het doelwit behoren. Wanneer de schimmel zijn gastheer koloniseert, onderdrukt VdAMP3 nuttige organismen in het microbioom van de plant. Dit leidt tot een verstoord microbioom. Dankzij die ontwrichting kan de schimmel zijn levenscyclus voltooien en nakomelingen produceren die zich kunnen verspreiden en nieuwe infecties in gang zetten.

Concurrerende schimmels

“Evolutionair gezien is het molecuul dat de schimmel afscheidt heel oud”, zegt Thomma, die opmerkt dat soortgelijke moleculen ook voorkomen bij organismen die niet schadelijk zijn voor planten. "Het lijkt erop dat Verticillium dahliae het molecuul ‘uitbuit’ tijdens het proces van ziekteontwikkeling op de plant. Interessant is dat het molecuul niet werkt als een breed antibioticum tegen elke microbe. Het richt zich specifiek tegen concurrerende schimmelsoorten die Verticillium dahliae hinderen.”

Verschillende kandidaten

Aanvankelijk wilden de onderzoekers achterhalen of Verticillium dahliae effectoren in zijn arsenaal heeft die antimicrobiële activiteit hebben. Met labproeven testten ze verschillende effectoren op hun vermogen om de groei van microben te remmen. VdAMP3 was een van die potentiële kandidaten. Verdere experimenten toonden vervolgens aan dat zonder VdAMP3 andere schimmels konden gedijen en de vorming van voortplantingsstructuren van Verticillium dahliae konden onderdrukken.

VdAMP3 is actief in latere stadia van de ziekteontwikkeling, wanneer Verticillium dahliae nieuwe voortplantingsstructuren moet produceren om nieuwe gastheren te infecteren. Dit is echter niet het eerste molecuul dat de wetenschappers hebben geïdentificeerd. Een jaar geleden vonden zij een molecuul dat niet werkt tegen concurrerende schimmels, zoals VdAMP3, maar tegen concurrerende bacteriën.

Bekijk het gehele microbioom

“Onze resultaten laten zien dat ziekteverwekkers in verschillende stadia van het ziekteproces verschillende moleculen gebruiken om het gezonde microbioom van een gastheer te manipuleren”, zegt Thomma. “Dit maakt duidelijk dat het belangrijk is om verder te kijken dan alleen de interactie tussen een ziekteverwekker en een gastheer, als we ziekten willen doorgronden.” Volgens Thomma zouden onderzoekers dan ook oog moeten hebben voor het gehele microbioom van de gastheer. De onderzoeker raadt aan om de gastheer te beschouwen als een ecologische eenheid, bestaande uit de gastheer en alle organismen die er in en op leven.

Meer inzicht in dit soort moleculen kan leiden tot nieuwe manieren om gewassen te beschermen tegen ziekteverwekkers

Meer kennis over dit soort mechanismen kan helpen planten beter bestand te maken tegen ziekteverwekkers, en betere strategieën voor gewasbescherming op te stellen. Gezien de groeiende wereldbevolking, beperkte landbouwgrond en de noodzaak om de milieu-impact en vervuiling te verminderen, is een van de belangrijkste doelstellingen van plantwetenschappers om de opbrengst van gewassen te verhogen en tegelijkertijd onze ecologische voetafdruk op het milieu te minimaliseren.

“Meer inzicht in dit soort effectormoleculen, die pathogene schimmels helpen om gewasplanten te infecteren, kan leiden tot nieuwe manieren om gewassen te beschermen tegen ziekteverwekkers,” zegt bioloog Nick Snelders, die verbonden is aan zowel de Universiteit Utrecht als de Universiteit van Keulen.

Nieuwe antibiotica

In vervolgexperimenten hopen de onderzoekers nog meer effectoreiwitten te kunnen aanwijzen die selectief antimicrobieel zijn. Ze nemen dan opnieuw Verticillium dahliae onder de loep, maar richten zich ook op andere ziekteverwekkers die verschillende infectiestrategieën hebben. Snelders concludeert: “Ontrafelen hoe deze moleculen werken, en hoe ze de ene microbe kunnen remmen en de andere niet, is belangrijk om nieuwe mechanismen te ontdekken om microben aan te pakken. Dit kan uiteindelijk zelfs leiden tot de ontwikkeling van nieuwe antibiotica.”

Publicatie

An ancient antimicrobial protein co-opted by a fungal plant pathogen for in planta mycobiome manipulation

Proceedings of the National Academy of Science. doi: 10.1073/pnas.2110968118

Nick C. Snelders*, Gabriella C. Petti, Grardy C. M. van den Berg , Michael F. Seidl*, Bart P. H. J. Thomma

* = Onderzoeker aan de Universiteit Utrecht